Сюжет иконы «Покров Пресвятыя Богородицы» опирается на текст Акафиста Богоматери — важнейшего песнопения, в котором верующие славят святую. Его первые строки звучат так:

Иконография образа связана с чудесной историей из Жития Андрея Юродивого. В 910 году к столице Византии — Константинополю — подступили войска неприятеля. Жители города собрались во Влахернском храме и стали молиться о спасении. Среди молящихся был Андрей Юродивый. Он увидел, как озаренная небесным светом Богоматерь шла по воздуху в окружении Ангелов и святых и затем распростерла над молящимися омофор — головной покров.

Святитель Димитрий Ростовский так описывал этот миг:

 Тогда же вражеские корабли разметала буря, и Покров Богородицы стал знаком заступничества и утешения.

Художник разделил икону из собрания музея на два плана — земной и небесный. В нижней части он изобразил молящихся во Влахернском храме. Здесь же иконописец запечатлел диакона Романа Сладкопевца — знаменитого составителя церковных песнопений. В верхней части он написал фигуру Богородицы, Она стоит в окружении святых и держит омофор.

В русской традиции мастера-иконописцы по-разному изображали чудо с Покровом. В иконе из собрания музея автор совместил несколько традиций разных школ. Суздальская проявляется в том, что Богородица держит малый архиерейский омофор белого цвета на фоне Влахернского храма. Новгородскую традицию можно узнать по фигурам Ангелов, которые простерли покров над верующими людьми.

Автор эффектно выстроил многосоставную композицию. Он объединил в единое поле сразу пять сюжетов, не выделяя каждую сцену самостоятельным обрамлением. Исключением стал лишь фрагмент, где спящему Роману Сладкопевцу явилась Богоматерь. Автор разместил его в замкнутом архитектурном фоне в нижней части. На полях он оставил поясняющую запись из Акафиста Покрову Пресвятыя Богородицы: