Этот почитаемый в России образ имеет многовековую историю и связан с не менее известной Владимирской иконой Божьей Матери, перемещение которой из Вышгорода под Киевом в Суздальскую землю сопровождалось чудесами. В семи верстах от Владимира везшие киот с иконой лошади остановились и не могли двинуться далее. Князь Андрей Боголюбский долго молился Богородице перед Владимирской иконой, после чего явилась Богородица со свитком в руке и повелела привезенный из Вышгорода Ее образ поместить во Владимир, а на месте Ее явления построить монастырь.
По указанию Богородицы князь Андрей построил на месте Ее явления храм Рождества Богородицы, вокруг которого образовался монастырь, существующий и сейчас. По приказу князя иконописцы изобразили в иконе бывшее ему видение Божьей Матери: во весь рост, со свитком в руке. Икону князь поставил в новопостроенной церкви будущего монастыря.
Место, где расположился монастырь, и возникший вокруг него городок князь Андрей назвал Боголюбово. Потому что, с его слов, «Божья Матерь возлюбила это место». Соответственно, написанная по явлению икона получила название Боголюбской. Боголюбским народ прозвал и самого благочестивого князя Андрея.
Со временем Боголюбский образ прославился множеством чудес и в списках-копиях разошелся по России. Представленный в экспозиции список отличается от первоначальной иконы, на нем Богородица изображена по пояс, то есть икона поясная.
Фон сохранившейся части украшен чеканкой по левкасу (грунту), покрашен оловянной краской и покрыт олифой «под золото». Лик Богородицы написан относительно просто, без тональных переходов плави (жидкого слоя краски, накладываемой на все элементы композиции): мы видим отчетливую разницу тональности охр санкиря (красочного тона, которым покрывают личные части изображений) и следующего слоя. Выступающие объемные части лика (лоб, нижние веки, скулы, нос, губы) выделены мазками разведенных белил. Лик, очи Божьей Матери спокойны и молитвенно сосредоточены. Вокруг главы Богородицы — металлический венчик из медного сплава с чеканным декором.