В центре иконы, представленной в экспозиции музея, изображен Иоанн Предтеча в иконографическом типе «Ангел пустыни». Он изображен фронтально, в полный рост. У Иоанна крылья золотистого цвета за спиной, правая рука поднята в благословляющем жесте, а левой он придерживает золотую чашу со своей головой и развернутый белый свиток с молитвой.
Руки и ноги Предтечи обнажены — в иконописи это признак страдания. Лик — как самого Иоанна, так и его отсеченной главы — выражает сосредоточенность: брови сдвинуты к переносице, рот плотно сжат. Волосы Иоанна не взлохмачены, как на многих других иконах, а, напротив, аккуратно спускаются на плечи четырьмя прядями. Борода тоже оканчивается прядями, что придает всему образу упорядоченность.
Вокруг фигуры Иоанна Предтечи представлены сцены его жития. Слева вверху — Рождество святого пророка Иоанна Предтечи. Ниже, в арочном проеме, на высоком ложе, изображена его мать Елизавета, укрытая красным покрывалом. Еще ниже — сцена омовения младенца. Справа вверху — обретение главы Иоанна Предтечи, под ней на фоне архитектуры представлена сцена усекновения главы.
Эта икона — характерный пример изображения Иоанна Предтечи в виде Ангела пустыни в русской живописи. Вообще, иконография пророка обширна и разнообразна. Первые изображения Иоанна Предтечи появились в раннехристианском искусстве в композиции «Крещение Господне». В византийском искусстве образ Иоанна Предтечи обогащался символикой, раскрывавшей различные аспекты служения святого и его почитания.
В X–XI веках иконописцы часто писали сцену «Моление Иоанна Предтечи в пустыне», в середине XI века в миниатюрах появилось изображение Иоанна Предтечи с секирой на неплодном дереве. На рубеже XI–XII веков было выполнено утраченное ныне мозаичное изображение Иоанна Предтечи с усекновенной главой на фасаде монастырского храма святого Георгия в Палермо. В XII веке появились образы «Святой Иоанн Предтеча в пустыне», на которых все перечисленные иконографические элементы были соединены в едином пространстве с образом молящегося святого: на фреске церкви Благовещения на Мячине в Великом Новгороде, на иконах из монастыря святой Екатерины на Синае.
В конце XIII века образ Иоанна был дополнен крыльями, что указывает на его ангельское служение и образ жизни, который приближен к небесному.