Детство Дмитрия прошло в Европе, в Германии и во Франции, а юношеские и студенческие годы он провел уже в США. В Америке сын писателя поступил в Гарвард, там он изучал историю и литературу, а после окончания университета два года учился в консерватории Longy School of Music в Кембридже по специализации вокал (бас). В 1961 году Набоков-младший выиграл Международный оперный конкурс вместе с будущей мировой звездой тенором Лучано Паваротти, и с ним же дебютировал в опере Джакомо Пуччини «Богема». Помимо карьеры певца Дмитрий активно увлекался автоспортом и принимал участие в автогонках, пробовал себя в качестве актера в итальянском фильме «Гиена в бронированном сейфе», а также, по своим собственным словам, работал на ЦРУ, выполняя задание в Италии. 

Дмитрий Набоков по признанию отца был одним из лучших переводчиков его книг. Они вместе работали над переводом на английский язык таких романов, как «Приглашение на казнь» и «Дар», а также переводили русских классиков, например, «Героя нашего времени» Лермонтова. Дмитрию Набокову удалось оставить свой след и в «Лолите». В 2003 году был обнаружен небольшой кусок в третьей главе, выпущенный в русском переводе, видимо, по невнимательности Владимира Владимировича. В новой редакции при участии Дмитрия «Лолиту» издали в «правильном» виде.
В 2009 году Дмитрий опубликовал неоконченный роман Владимира Набокова «Лаура и ее оригинал», который его отец перед смертью завещал сжечь, если не успеет его завершить. Более 30 лет записи пролежали в швейцарском банке. Издание было успешно осуществлено, роман вышел на русском и английском языках. 

В конце 90-х годов Дмитрий Набоков впервые приехал в Россию. Он несколько раз посещал усадьбу в Рождествено и заходил в родной дом Набоковых, на Большую Морскую, 47. В музей Дмитрий Владимирович передал в дар несколько ценных предметов, принадлежавших его отцу.
Дмитрий Набоков скончался в клинике швейцарского города Веве от инфекционного воспаления легких 23 февраля 2012 года.