Отдел русского искусства — крупнейший и наиболее значительный в собрании музея. Его древнейшую часть составляют иконы и деревянная скульптура, поступившие в коллекцию в результате экспедиционной работы 1960–1970-х годов. Ряд уникальных произведений был передан из Рязанского епархиального древлехранилищаи музея Рязанской учёной архивной комиссии. После реставрации и снятия позднейших записей многие памятники обрели новую жизнь и заняли достойное место в экспозиции.
Коллекция охватывает иконопись начиная со второй половины XV века, включая редкие произведения, относимые к местной (рязанской) художественной традиции. Среди них — «Архангел Михаил с Чудом в Хонех» и резная икона «Архангел Михаил», не имеющая аналогов в русской деревянной скульптуре.
Собрание русского искусства XVIII–ХХ веков начало активно формироваться с первых лет существования музея, когда московские художники передавали в дар свои произведения. В последующие десятилетия коллекция пополнялась за счёт поступлений из Государственного музейного фонда, частных собраний, а также приобретений у современных художников.
Экспозиция музея отражает этапы развития русского искусства, ведущие стилевые направления, деятельность известных художественных объединений и творческие индивидуальности. В числе представленных мастеров — В.Л. Боровиковский, В.А. Тропинин, А.Г. Венецианов, А.К. Айвазовский, А.К. Саврасов, И.Е. Репин, В.И. Суриков, В.А. Серов, К.А. Коровин, М.А. Врубель, С.Т. Коненков.
Особое место занимают произведения А.Е. Архипова, Ф.А. Малявина, С.Г. Никифорова, А.С. Голубкиной — художников, чья жизнь и творчество были связаны с Рязанской землёй.
Раздел советского искусства представлен работами Н.А. Касаткина, Л.Ф. Милеевой, С.Ф. Якушевского, выразившими судьбы и идеалы людей, переживших исторические катаклизмы ХХ века.