Находясь в 1941–1944 годах в блокадном Ленинграде, митрополит Алексий мужественно совершал свое пастырское служение, поддерживая в жителях осажденного города веру в Победу. После смерти патриарха Сергия (1944) Алексий был назначен местоблюстителем патриаршего престола, а в 1945 году на Поместном Соборе избран патриархом. Получил государственные награды: медаль «За оборону Ленинграда» и медаль «За доблестный труд в Великой Отечественной войне 1941–1945 гг.». В 1948 году организовывал проведение в Москве Совещания глав и представителей автокефальных Православных Церквей.
Алексий I продолжил линию вынужденного компромисса с властью, которая, используя Церковь для решения задач в международной политике, обеспечила возможность частичного восстановления религиозной жизни в стране. Правительство предоставило Церкви финансовые льготы и юридические основания для хозяйственной деятельности. Открывались храмы и монастыри. В Москве и Ленинграде возродились духовные семинарии, началось издание церковной литературы.
Но с 1958 года государство предприняло новый натиск на религию в СССР. Усиление научно-атеистической пропаганды совмещалось с жесткими мерами экономического и административного характера. Началось массовое закрытие храмов и монастырей, преследование духовенства и мирян. Уступая давлению партийного руководства Советского Союза, Алексий I поддержал проведение в 1961 году реформы приходского строя, ослабившей влияние священников на свою паству. Формой защиты православия в этих условиях стала активизация миротворческой и экуменической деятельности. Патриарх Алексий I активно работал в Советском комитете защиты мира, в 1961 году Русская Церковь вступила во Всемирный Совет Церквей, с того же года участвовала в Христианской мирной конференции. Представители Русской Церкви присутствовали на всех сессиях II Ватиканского собора. В 1969 году Священный Синод разрешил (в ряде оговоренных случаев) причащение в Русской Церкви для католиков и старообрядцев. 92-летний патриарх Алексий I скончался в 1970 году и был погребен в Успенском соборе Троице-Сергиевой лавры.
