Икона происходит из Георгиевского собора Юрьева монастыря в Новгороде. Вероятнее всего, этот образ в числе других памятников по приказу Ивана Грозного был привезен в Москву после пожара 1547 года и вплоть до конца XVI века служил храмовой иконой Благовещенского собора Кремля, а затем перенесен в Успенский собор.

Согласно евангельскому тексту (Лк. 1:26–38), архангел Гавриил явился деве Марии и возвестил, что она родит Сына Божьего, что было предсказано пророками. На иконе изображены архангел Гавриил, обращающийся к Марии с приветствием, и Мария, склонившая голову и выражающая повиновение божественной воле. Простая, лаконичная и выразительная композиция иконы, вероятно, восходит к образцам монументальной живописи — изображениям Благовещения на столбах византийских и древнерусских храмов.

Ветхий Деньми представлен сидящим на красном престоле в синем полукруге неба с золотыми звездами. Престол окружают ангелы — херувимы и серафимы. Вокруг Ветхого Деньми — голубая слава; его правая рука — благословляющая, от нее идет синий луч к фигуре Богоматери.

Автором иконы мог быть приехавший из Киева вместе с князем Мстиславом греческий мастер или русский иконописец, прошедший византийскую выучку, — об этом свидетельствует и изысканность живописных приемов, и сложная, насыщенная богословскими ассоциациями иконографическая программа.