Моргунов начинал свою творческую биографию как реалист, продолжая линию своего отца: он учился в Строгановском училище у Сергея Иванова и Константина Коровина. В 1904 году был принят в Московское товарищество художников и начал участвовать в выставках. Переломом послужила поездка в Европу в 1909–1910 гг. В Германии, Франции и Италии Моргунов познакомился с современным искусством, особенно большое влияние на него оказали импрессионисты.
Вернувшись в Москву, он открыл мастерскую на Остоженке, известную как «Моргуновка»: это была свободная академия для рисования с натуры и заодно место встречи левых художников.

Моргунов примкнул к самой радикальной группе во главе с Михаилом Гончаровым, участвовал в выставках «Бубнового валета» и даже был автором известной афиши этого объединения. В это время Моргунов сочетал в своих работах фовизм и примитивизм.

В 1913–1915 годах Алексей Моргунов был близким другом и сподвижником Казимира Малевича. Вместе они стояли у основания феврализма — направления, ратовавшего за отказ от разума в произведениях искусства. Особенно известна их эпатажная акция, прошедшая в марте 1914 года на Кузнецком мосту, когда они прошлись по оживленной московской улице с деревянными ложками в петлицах. Вслед за Малевичем Моргунов стал осваивать концепцию кубизма, создал несколько полубеспредметных композиций, высоко ценимых Малевичем. Именно к этому периоду относится произведение из собрания галереи.

После революции Моргунов работал в Наркомпросе, преподавал в Государственных свободных мастерских (будущем Вхутемасе), принимал активное участие в организации Музея живописной культуры, откуда родом вся коллекция авангарда, приехавшая в 1928 году на Коми землю.

В советское время творчество Моргунова эволюционировало в неоклассицизм и соцреализм. Как пошло бы его развитие дальше — неизвестно, художник скончался в возрасте 50 лет. Его биография изобилует белыми пятнами и требует дальнейших исследований.