Мстёрский художественный музей был основан как Мстёрский государственный музей народно-художественных промыслов по распоряжению Совета народных комиссаров РСФСР от 17 июня 1945 года в целях восстановления и развития художественных промыслов.
Музей был призван популяризировать новое советское искусство Мстёры: мстёрскую лаковую миниатюру на папье-маше, художественную вышивку «белой гладью» и «владимирскими швами», художественные изделия из металла со сканью, чеканкой и гравировкой.
В 1954 году фонды музея были пополнены предметами древнерусского искусства: иконами, резными образами, деревянными предметами, расписанными мастерами артели «Древнерусская народная живопись» в 1920-е годы, а также изделиями старинной вышивки «белой гладью».
Фонды Мстёрского художественного музея пополнялись за счет закупок уникальных творческих работ художников, работавших на ведущих предприятиях поселка Мстёра: фабрики «Пролетарское искусство», фабрики имени Крупской, фабрики «Ювелир».
27 апреля 1981 года после капитального ремонта состоялось торжественное открытие новой экспозиции Мстёрского художественного музея. Основу экспозиции «Искусство Мстёры» составляют коллекции древнерусского искусства, лаковой миниатюры, вышивки, изделий из металла, графики, живописи. Мстёрский художественный музей хранит более трех тысяч уникальных памятников художественной культуры России XVII–XXI веков.
В январе 2024 года музей получил статус — Государственное бюджетное
учреждение культуры Владимирской области «Мстёрский художественный музей».
